영동지방의 향토자료를 수집 · 전시하며 전통문화를 계승 발전시키고 사회교육 및 시민의 정 서함양에 기여하기 위한 취지로 설립되었다. 강릉의 역사와 문화를 보여주는 유물과 자료를 전시하며 다양한 사회교육 프로그램을 운영하는 문화공간으로서의 역할을 하고 있다. 즉 1995년부터는 일반인들을 대상으로 선사 · 역사 · 민속 · 미술사 · 불교문화 등을 내용으로 한 교육프로그램을 운영하고 있으며, 교사를 위한 전통문화강좌, 청소년박물관학교도 병행 실시하고 있다. 아울러 대현율곡이이선생제를 봉행하며 한송정들차회를 후원하고 있다.
강릉시립박물관은 1992년 11월 15일에 강릉향토사료관으로 처음 개관되었으며 1997년 10월 26일 역사문화관을 증축하여 개관하였다. 1998년에는 오죽헌과 통합함으로써 강릉시오죽헌시립박물관으로 명칭이 바뀌었다. 그리고 2003년 3월 고미술품 수집가인 홍귀숙이 강릉시에 기증한 대관령박물관을 흡수하면서 규모가 더욱 확대되었다.
전시관은 역사문화관, 향토민속관, 오죽헌, 문성사, 율곡기념관, 야외전시장 그리고 대관령박물관으로 구분되어 있다. 역사문화관에는 영동지방에서 출토된 각종 선사 · 역사유물과 도자기, 고문서, 전적, 서화류 등이 전시되어 있고, 향토민속관은 각종 생활용품과 생업도구, 그리고 김영숙 기증유물로 이루어져 있다. 또한 신사임당(申師任堂, 1504-1551)과 이이(李珥, 1536-1584)가 태어나고 성장한 오죽헌, 1975년오죽헌 정화사업 때 이이의 영정을 모시기 위해 지은 사당인 문성사(文成祠), 신사임당과 아들 이이를 포함한 자녀들이 남긴 작품이 전시되어 있는 율곡기념관, 그리고 석조물과 영동지방의 묘제를 복원한 야외전시장이 경내에 자리 잡고 있다. 또한 대관령 산기슭에 위치한 대관령박물관에는 홍귀숙이 수집한 각종 유물들이 전시되어 있다.
조직은 관장 아래 관리담당, 학예연구담당, 대관령박물관담당 세 분과로 나뉘어져 있으며 문화재(현, 국가유산) 및 부속시설물 관리, 유물구입, 상설전시 및 특별전시 운영, 박물관 강좌 운영 등의 업무를 담당하고 있다.
전시관의 규모는 연건평 3,849㎡로 약 6,000여 점의 유물들을 소장하고 있다. 소장품으로는 강릉 한송사지 석조보살좌상(보물, 1963년 지정), 강릉 오죽헌(보물, 1963년 지정), 이이의 수필인 『격몽요결』(보물, 1976년 지정), 명안공주관련유물(보물, 1995년 지정) 등이 국가지정문화유산이다. 강원도 유형문화유산으로는 「이씨분재기」(강원도 유형문화재, 1971년 지정), 율곡 유품(강원도 유형문화재, 1971년 지정), 신사임당 초충도병(강원도 유형문화재 1971년 지정), 신사임당 초서병풍(강원도 유형문화재, 1973년 지정), 「매창매화도」 및 「옥산국화도첩」(강원도 유형문화재, 1971년 지정), 「옥산서병」(강원도 유형문화재, 1971년 지정), 「박중신문과급제교지」(강원도 유형문화재, 1996년 지정), 『난설헌시집』목판초간본(강원도 유형문화재, 1998년 지정) 등 있다.
강릉의 역사와 문화를 직접 또는 간접적으로 체험할 수 있는 공간이며, 특히 오죽헌은 조선초기의 주거건물로서는 드물게 이익공식(二翼工式)을 취하는 가장 오래된 익공집으로 건축사적인면에서 중요성을 인정받고 있다.