대한불교조계종 제22교구 본사인 대흥사(大興寺)의 말사이다. 구군지(舊郡誌)에 의하면, 805년(애장왕 6) 도선국사(道詵國師)가 창건하였다고 한다. 그러나 도선은 827년(흥덕왕 2) 영암(靈巖)에서 출생하였고, 842년 승려가 되었으므로 그 연대에는 다소의 착오가 있는 듯하다.
창건 당시에는 이곳의 계곡을 중심으로 양쪽 언덕에 묘적사(妙寂寺)와 쌍계사(雙溪寺)의 두 사찰을 건립하여 묘적사에는 천불상(千佛像)을 봉안하였으나 중세에 이르러 화재로 소실되었고, 쌍계사는 수정사(水淨寺)로 이름을 바꾸었다. 한동안 폐허가 되었던 것을 1529년(중종 24) 중창하면서 정수사라 하였고, 1574년(선조 7) 성운(性雲)이 중건하였다. 그 뒤 정유재란으로 대파된 것을 1644년(인조 22)에 종인(宗印)이 현감 강유(姜諭)의 시주로 중건하였고, 1664년(현종 5)에는 능우(能佑)가 중수하였다.
1706년(숙종 32) 처사(處士) 이득종(李得宗)이 당시의 현감이었던 김중려(金重呂)의 협력을 얻어 중수하였고, 1794년(정조 18) 왕명으로 고금도(古今島)에 있는 관왕묘(關王廟)를 이 절에서 관리하게 되었다. 조선말까지만 하여도 강진의 사암(寺庵)들을 관장하는 수찰(首刹)이었으나 차츰 퇴락하다가 6·25 이후 공비들에 의하여 소실되었으며, 뒤에 사찰 승려들이 지방민의 협조를 얻어 중건하였다. 1991년에는 요사를 지었고, 1995년에는 사사자석탑(四獅子石塔)을 조성하여 오늘에 이른다.
현존하는 당우로는 1985년 전라남도 유형문화재(현, 유형문화유산)로 지정된 대웅전과 나한전 · 산신각 · 종각 · 산문(山門), 요사채 등이 있고, 대웅전 안에는 2014년 보물로 지정된 강진 정수사 석가여래삼불좌상이 봉안되었다. 산문 밖은 임진왜란의 격전지로 유명하며, 남쪽으로 3㎞ 떨어진 곳에는 고려청자 도요지인 당전리가 있다.