1967년 제주대학민속박물관으로 출발해 1970년 용담캠퍼스 본관 옥상에 전시실을 마련하고 개관하였다. 1980년 제주대학교 승격과 함께 아라캠퍼스 학생회관 3층으로 이전하였다. 1985년 제주대학교박물관으로 명칭을 바꾸었고 이후 몇 차례 장소를 옮겨 다니다가 1999년 6월에 본관 3·4층으로 이전하였다. 소장품으로는 일반 유물 5,334점과 매장문화재(현, 매장유산) 약 1만점의 유물을 소장하고 있었는데 그 중 매장문화재를 국립중앙박물관으로 이관함에 따라 2006년 현재 금속류 598점, 옥석류 229점, 토도류 1,920점, 목죽류 864점, 서화류 808점, 직물류 859점, 기타 56점 등으로 총 5,334점을 소장하고 있다.
전시실로는 상설전시실과 특별전시실, 야외전시장을 갖추고 있다. 상설전시실은 고고학 자료로 꾸민 선사실, 고려시대부터 조선시대까지의 도자기 · 와당 · 회화 등으로 꾸민 역사실, 제주도 민속자료로 꾸민 민속실로 구성되어 있다. 상설전시실 운영 외에 수집 및 기증 유물을 중심으로 특별 전시회를 지속적으로 개최하고 있으며, 1981년 『제주대학교 민속박물관 도록』을 시작으로 2011년 상반기까지 총 18종의 도록을 발간하였다. 그리고 박물관 건물 앞에 야외전시장을 마련하여 여러 가지 석제(石製) 유물을 전시하고 있다.
유물 전시 및 보존 이외에 박물관에서는 다양한 학술 조사 · 발표를 추진하고 시민교양교육프로그램을 운영하였다. 1979년 제주시 애월읍 곽지패총 발굴 조사를 시작으로 2011년까지 총 45회의 발굴 조사를 실시하고 45건의 보고서를 발간하였고, 1974년에는 제주목사로 부임하여 선정을 베푼 숙종대의 문신 이형상(李衡祥)을 주제로 ‘제주학 학술회의’를 개최하여 제주학에 대한 관심을 고조시켰다. 그리고 1993년부터 5년간 제주시의 위탁을 받아 ‘박물관대학 시민강좌’를 운영하였으며 현재는 이를 더욱 확대시켜 ‘역사문화박물관대학 시민강좌’를 진행하고 있다.