대한불교조계종 제18교구 본사인 백양사(白羊寺)의 말사이다. 1741년(영조 17) 이만석(李萬錫)이 쓴 사적비에 의하면 창건연대는 미상으로 되어 있다. 그러나 일설에는 384년(침류왕 1)에 행사존자(行士尊者)가 창건하였다고 하였는데, 행사존자는 마라난타(摩羅難陀)의 다른 이름이다.
이 설을 따르면 마라난타가 백제에 불교를 전래한 뒤 최초로 세운 절이 되는데, 마라난타가 불갑사 부근의 법성포(法聖浦)를 통하여 들어왔으므로 다소 신빙성이 있다. 그러나 또 다른 기록에 의하면 문주왕 때 행은(幸恩)이 창건하였다는 설도 있다. 이 절이 크게 번창한 것은 고려의 진각국사(眞覺國師)가 머무르면서부터이다.
당시 이 절에는 수백 명의 승려가 머물렀고, 사전(寺田)이 10리에 미쳤다고 한다. 그 뒤 많은 중수를 거쳐 오다가 정유재란 때 전소된 뒤 법릉(法稜)이 중창하였고, 1623년(인조 1) 대웅전의 본존불상을 조성하여 봉안하였다. 1634년 해릉(海稜)이 중창하였는데, 창건 당시의 규모에 비하여 많이 줄어들었다.
1644년 조암(照巖)이 중수하였고, 1654년(효종 5)과 1675년(숙종 1)에도 중수가 있었다. 1680년 채은(采隱)이 대대적으로 중건하였고, 1702년 ·1705년 ·1706년에도 팔상전과 탱화 · 나한상에 대한 중수가 있었다. 1802년(순조 2) 득성(得性)이 중창한 이후 1869년(고종 6) 설두(雪竇)가, 1876년 설파(雪坡)가, 1879년 동성(東城)이 각각 중건하였다. 1904년에는 금화(錦華)가 만세루를 중수하고 1909년에 대웅전을 수리하였다.
그리고 이 무렵 영광읍에 불갑사포교당인 원각사(圓覺寺)를 세웠다. 1937년 만암(曼庵)이 명부전을 지금의 위치로 옮겨지었고, 1938년에는 설제(雪醍)가 개수하였다. 1974년 범종루와 범종이 조성되었고, 1976년 지종(知宗)이 중수하여 오늘에 이르고 있다.
현존하는 당우로는 대웅전을 비롯하여 팔상전(八相殿) · 칠성각 · 일광당(一光堂) · 명부전(冥府殿)과 1988년 전라남도 문화재자료(현, 문화유산자료) 로 지정된 만세루 · 향로전(香爐殿) · 산신각 · 범종각 · 세심정(洗心亭) · 천왕문(天王門) 등 15동의 건물이 있다. 이 중 대웅전은 1985년 보물로 지정되었으며, 다른 사찰과는 달리 중앙에 석가모니불, 왼쪽에 약사여래불, 오른쪽에 아미타불을 모셔 특이한 불상배치를 보여주고 있다.
또한 대웅전 용마루 귀면(鬼面) 위에는 작은 석탑과 보리수를 새긴 삼존불대(三尊佛臺)가 있는데, 다른 절에서는 찾아볼 수 없는 특이한 양상이다. 명부전 목조 지장보살삼존상과 시왕상 일괄과 팔상전 목조 석가여래삼존상과 나한상 일괄은 2020년 전라남도 유형문화재(현, 유형문화유산)로 지정되었다. 이 밖에도 1359년에 세운 진각국사비와 1987년 전라남도 유형문화재로 지정된 사천왕상과 전일암(餞日庵) · 해불암(海佛庵) · 수도암(修道庵) · 불영암(佛影庵) 등의 부속 암자가 있다. 또한 진각국사가 심었다고 전해지는 수령 700여 년의 참식나무가 1962년 천연기념물로 지정되어 있다.