1973년 4월 3일 영화진흥공사로 창립되었다. 1995년 10월 19일에 서울특별시 동대문구 청량리동 206-46의 신사옥으로 옮겼으며, 1999년 5월 28일 영화진흥위원회로 재출범하였다. 이후 2013년 10월에 영화진흥위원회가 부산광역시 해운대구 센텀중앙로 55로 이전하였다.
사업내용으로는 한국영화 진흥과 영화산업 육성을 위한 계획 수립 및 시행, 영화진흥금고 관리 운영, 한국영화진흥 및 영화산업 육성을 위한 조사·연구·교육·연수, 영화 창작지원 및 유통배급, 한국영화 수출 및 국제교류, 한국영화의 무상영제도 및 영화관객 불만 및 청원의 처리, 영화제작시설 운용, 영화인 복지 증진 등을 들 수 있다.
부대시설로는 남양주종합촬영소와 서울영상벤처센터 그리고 영상아카데미(영화아카데미, 애니메이션예술아카데미) 등이 있다.
영화진흥사업으로는 영화진흥금고 기금의 확충 및 운영의 내실화, 소형·단편 영화 제작지원, 예술·실험영화 선정지원, 창작애니메이션 제작지원, 시나리오 공모, 한국 독립단편영화제 개최, 서울종합촬영소 및 서울영상벤처센터 운영, 국제영화제 참가지원, 해외 단편 및 애니메이션 영화제 참가지원, 해외시장(견본시) 참가지원, 해외 한국영화주간 개최, (재)한국영화복지재단 운영 등의 다양한 사업을 펼치고 있다.