1967년 2월에 근대의 회화·서예·조각 작품들을 수집·전시하기 위해 도서관 건물 2층에 ‘홍익대학 현대미술관’을 개관하였다. 1970년에 고고·역사·고미술·민속자료로 소장품 수집 범위를 확대하여 ‘홍익대학 미술관’으로 명칭을 변경하였고, 1971년 이 대학이 종합대학으로 승격함에 따라 ‘홍익대학교 박물관’으로 자리잡았다. 1974년 문헌관(文軒館) 준공과 함께 2, 3, 4층으로 이전하여 ‘고고미술실’, ‘민속실’, ‘현대미술관’, 수장고 및 부속시설을 확충하였다. 2009년 ‘홍익대학교 현대미술관(HOMA, Hongik Museum of Art)’이 새롭게 개관함에 따라 박물관 본연의 업무를 강화하기 위하여 4층에 있던 ‘현대미술관’을 미술관 소속으로 변경시켰다. 이후 2층을 수장고로, 3층을 상설전시실로 운영하고 있으며, 2008년부터 박물관의 현대화를 위한 단계적인 리노베이션 사업을 벌이고 있다.
소장품으로는 선사시대에서 조선시대까지의 석기·청동기·토기·도자기·목기·불상류, 정선·심사정 등으로 대표되는 조선시대 산수화와 「회혼례도병(回婚禮圖屛)」, 『의령남씨가전화첩(宜寧南氏家傳畵帖)』 같은 기록화류, 이중섭·박수근·김환기 등의 작품을 포함한 근현대 미술품과 고 문헌(文軒)이도영(李道榮) 이사장의 유품과 기증미술품 및 학원 발달사 관련 자료 등 3600여 점을 소장하고 있으며, 상설전시실을 운영하고 있다. 또한 ‘한국근현대회화’(1999), ‘한국근대의 백묘화’(2001) 등의 기획전을 부정기적으로 열어 소장품을 공개하고 있다.