서울오페라단은 서울대학교 음악대학이 중심이 되어 교수·학생들을 주축으로 창단되었다. 이 오페라단은 당시 학장이었던 현제명(玄濟明)의 지원 아래 비상설단체로 출발하였다.
1957년 6월에는 지휘 임원식(林元植), 연출 이해랑(李海浪)에 의해 베르디의 「라트라비아타」를 공연하였고, 1958년 7월에는 현제명이 작곡한 「춘향전」을 현동진 지휘, 김학상 연출로 제2회 공연하였으며, 1959년 10월에 국립극장과 공동으로 주최한 「라보엠」 공연을 끝으로 활동을 중단하였다.
1975년 2월 18일, 같은 이름으로 서울오페라단이 재창단되었으나, 이 오페라단과 직접적 관계는 없었다. 다만, 리더인 김봉임과 더불어 단원 대부분이 구서울오페라단과 연관관계가 있었다. 재창단된 이 오페라단은 우리 국민의 생활감각과 생활윤리를 음악을 통해 바로 잡고, 국민들에게 오페라를 보다 생활화시킨다는 것을 목적으로 하였다.
초대부터 2012년까지 경희대학교 음대교수인 김봉임(金鳳壬)이 단장으로 있었으며, 1988년 8월 22일 오페라단으로는 한국 최초로 사단법인으로 승인되어 오늘에 이르고 있다.
창단공연은 1975년 7월 10일에서 12일간 국립극장에서, 오현명(吳鉉明)이 연출하고 임원식(林元植)이 지휘한 푸치니의 『토스카』였으며, 이후 『춘희』, 『나비부인』, 『아니다』, 『라보엠』 등 서양의 유명 오페라뿐만 아니라 현제명의 『대춘향전』, 장일남의 『대춘향전』, 오숙자의 『원술랑』 등 한국의 창작 오페라도 여러 편 공연하였다.
서울오페라단은 연 1∼2회 꾸준히 공연하여 왔으며, 국내는 물론 미국의 5대 도시와 이태리 등지에서 공연하였다. 2015년 11월 창단 40주년 기념공연을 하였다.
한국 오페라의 발전과 오페라 인구의 저변확대를 위하여 노력을 해 왔으며 창작오페라 발전에 많은 기여를 하였다.