대한불교조계종 제25교구 본사인 봉선사(奉先寺)의 말사이다.
654년(무열왕 1) 원효(元曉)가 창건하여 자재암이라고 하였으며, 974년(광종 25) 각규(覺圭)가 태상왕의 명으로 중창하였다.
1153년(의종 7) 화재로 소실된 것을 각령(覺玲)이 대웅전과 요사채만을 복구하여 폐사와 다름없이 명맥만 이어 오다가, 1872년(고종 9) 원공(元空)과 제암(濟庵)이 중창하여 영원사(靈源寺)라고 하였다. 그때의 당우로는 영산전(靈山殿)·만월보전(滿月寶殿)·독성각(獨聖閣)·산신각(山神閣)·별원(別院) 등이 있었다고 한다.
1907년 화재로 인하여 만월보전을 제외한 모든 당우가 소실되자 1909년 성파(性坡)와 제암이 절을 중창하고 다시 자재암이라 하였다. 이때에는 전각(殿閣)뿐 아니라 약사여래상과 지장보살상·관음보살상 등의 불상과 함께 이 절의 유래와 깊은 관련이 있는 원효·의상(義湘)·윤필(尹弼) 등의 화상(畵像)을 그려서 봉안하였다.
6·25전쟁 때 다시 소실되었으나, 1961년 진정(眞靜)이 대웅전을, 1968년 성각(性覺)이 요사채를, 1977년 법조(法照)가 삼성각(三聖閣)을 각각 지어 현재의 당우를 완성하였다.
자재암에는 여러 전설적 설화가 전한다. 『조선지지(朝鮮地誌)』에는 이곳에 요석궁(瑤石宮)의 옛터가 있다고 하였다. 요석궁은 원효가 요석공주(瑤石公主)와 관계를 가졌던 곳이며, 나중에 원효가 이곳에서 설총(薛聰)을 길렀다고 한다.
자재암이라는 사명(寺名)을 갖게 된 것은, 원효가 요석공주와 관계를 가진 뒤 관음보살이 변신한 아리따운 여인의 유혹을 설법을 통해서 물리친 후, 다음날 관음의 진신을 친견하고 무애자재인(無碍自在人)을 상징하며 자재암이라고 했다고 한다.
절 근처에는 조선 태조가 즐겨 찾았던 백운대(白雲臺)와 폐정(廢井)이 있고, 백운대 밑에 있는 폭포는 원효가 노닐던 곳이라고 하여 원효대(元曉臺)라고 하는데, 옛날 이곳에는 소요사(逍遙寺)라는 절이 있었다고 한다. 또한, 제암과 원공이 서로 다른 꿈을 꾸고 우연히 만나서 절을 중창했다는 영험담도 전해지고 있다.
자재암 소장본인 『반야바라밀다심경약소(보물, 1994년 지정)』는 1464년(세조 10)에 간경도감(刊經都監)에서 간행한 판본으로서 책 머리에 책머리에는 금강경의 전문(箋文)인 「금강경심경전(金剛經心經箋)」이 붙어 있고, 교정을 하였다는 의미인 교정인(校正印) 찍혀 있다.