대한불교조계종 제5교구 본사인 법주사(法住寺)의 말사이다. 천태산은 지륵산(智勒山) 또는 천주산(天柱山)이라고도 한다. 527년에 원각국사(圓覺國師)가 창건하였고, 고려 문종 때 의천(義天)이 중창하여 절 이름을 국청사(國淸寺), 산 이름을 천주산이라 하였다. 뒤에 다시 공민왕에 의하여 영국사로 불리게 되었는데, 그에 얽힌 이야기가 전한다.
공민왕 때 홍건적의 난이 일어나 홍건적들이 황해도를 건너서 개경까지 육박하자, 왕은 이 절로 피난하여 국태민안의 기도를 계속하는 한편, 이원(伊院) 마니산성에 근위병을 포진하여 놓았다. 이 절의 맞은편에는 팽이를 깎아놓은 듯한 뾰족한 봉우리가 있는데, 왕은 그 봉우리 위에 왕비를 기거하도록 해놓고 옥새를 맡겨두었다. 그 뒤 마니산성의 근위병들이 홍건적을 함정에 빠뜨려 무찌르고 개경을 수복하여 난을 평정하자, 공민왕은 부처님께 감사드리고 평군민안(平君民安)이 되었으니 절 이름을 영국사로 바꾸라 하고 현판을 써준 뒤 떠났다 한다. 또, 일설에는 조선 태조 때 세사국사(洗師國師)가 산 이름을 지륵으로, 절 이름을 영국사로 하였다 하나 신빙성이 없다. 그 뒤 1893년(고종 30) 춘계(春溪) 등이 삼축당(三祝堂)을 중수하였으며, 1934년 영동군수 이해용(李海用) 등이 힘을 모아 사찰을 중수하였다. 1942년에 옛 절터에 있던 삼층석탑을 지금의 자리로 옮겨 복원하였고, 1979년에는 법산(法山)이 대웅전과 요사 등을 중수하여 오늘에 이른다.
현존하는 당우로는 대웅전과 산신각, 요사채 등이 있으며, 영동 영국사 대웅전은 1980년 충청북도 유형문화재(현, 유형문화유산)로 지정되었다. 중요 문화유산으로는 1971년 보물로 지정된 영동 영국사 삼층석탑, 영국사 원각국사비, 영국사 망탑봉 삼층석탑, 영국사 승탑 등이 있다. 이 밖에도 이 절에는 1970년 천연기념물로 지정된 약 700년의 영동 영국사 은행나무가 있다. 또한, 절을 중심으로 주변에는 높이 3.5m의 석성지(石城址)가 남아 있다.